Demna est né le 25 mars 1981 en Géorgie, d’un père géorgien et d’une mère russe. En 1997, il étudie l'économie internationale à l’université de Tbilissi d’où il ressort diplômé en 2001. La même année, il déménage avec ses parents à Düsseldorf, en Allemagne. Celui qui a toujours rêvé de travailler dans la mode malgré les réticences de sa famille et de ses proches décide de s’installer à Anvers, en Belgique, pour étudier à la Royal Academy of Fine Arts. En 2006, il obtient un Master en Design de Mode.

En 2014, Demna lance la marque VETEMENTS dont il présente la première collection de prêt-à-porter féminin en octobre, à Paris. 

En 2015, Demna est nommé Directeur artistique des collections de la Maison Balenciaga. En mars 2016, il présente son premier défilé Femme Balenciaga pour la collection automne-hiver 2016 – une série de silhouettes couture qui viennent transformer une garde-robe moderne et utilitaire. Cette collection réinterprète le travail de Cristóbal Balenciaga et propose un vestiaire d’une modernité et d’un réalisme absolus, empreint de l’esprit Haute couture du fondateur de la Maison. Une traduction plutôt qu’une reproduction, cette collection ouvre un nouveau chapitre.

En juin 2016, Balenciaga présente son premier défilé Homme pour la saison printemps-été 2017 et inaugure par la même occasion la première collection masculine signée Demna. Le 5 décembre 2016, Demna reçoit le Prix du créateur international de prêt-à-porter aux Fashion Awards. Le 5 juin 2017, le Prix du créateur international de l’année lui est attribué lors des CFDA Fashion Awards. En janvier 2020, il annonce sa volonté de relancer la Couture, un retour au « savoir-faire originel » de la Maison autant qu’un « un nouvel espace de liberté, de création et d’innovation ».